Endothelial dysfunction and carotid artery atherosclerotic phenotypes

Endothelial dysfunction plays a key role in the initial development of atherosclerosis. The presence of atherosclerosis by ultrasound examination of the carotid arteries is associated with an increased risk of development of coronary heart disease (CHD) by 1.2% –3.3% per year. The study of the relationship between morphological and functional vascular alterations is an important step toward an improvement of prognostic assessment of the risk of cardiovascular diseases (CVD) and the development of new tools for their prevention. We aimed to perform a systematic review of published studies evaluating the relationship between flow-mediated vasodilation (FMD) during reactive hyperemia test and carotid artery intima-media thickness (IMT).

Material and methods. Publications on selected topic were analyzed from 2000 to 2019. We used various Internet resources such as PubMed (https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed), Google Scholar (https://scholar.google.ru), the scientific electronic library eLIBRARY.ru (https://elibrary.ru) and major Russian cardiology journals.

Results. The analysis of the literature showed that a relationship between a decrease of FMD and an increase of IMT is consistently found in patients with type 2 diabetes mellitus, with verified atherosclerosis of different locations (including CHD and peripheral arterial atherosclerosis), and arterial hypertension. However, these studies were conducted predominantly on small clinical groups (from 10 to 136 people). Few large studies (more than 1000 people) among subjects with arterial hypertension and type 2 diabetes mellitus did not show any convincing relationship between IMT and FMD. In the current literature there is a lack of large studies on the problem, and the data of existing studies are contradictory. New larger studies on this issue are required in various populations and in a wide age range.

 Conclusion. The studying of association between phenotypes of vasodilation function and structural changes of the vascular wall (for example, between FMD and IMT) remains topical for prognostic assessments of the risk of developing of cardiovascular diseases.

1. Шаповалов И.Н., Никитина С.Ю. Здравоохранение в России. М.: Росстат, 2019. С. 21–22.

2. Оганов Р.Г., Масленникова Г.Я. Демографические тенденции в Российской Федерации: вклад болезней системы кровообращения // Кардиоваскуляр. терапия и профилактика. 2012. Т. 11, № 1. С. 5–10.

3. Гуревич В.С. Современные представления о патогенезе атеросклероза // Болезни сердца и сосудов. 2006. № 4. С. 4–8.

4. Гаврилова Н.Е., Метельская В.А., Перова Н.В., Яровая Е.Б., Мазаев В.П., Уразалина С.Ж., Бойцов С.А. Взаимосвязь между выраженностью коронарного атеросклероза, факторами риска и маркерами атеросклеротического поражения каротидных и периферических артерий // Кардиоваскуляр. терапия и профилактика. 2013. Т. 12, № 1. С. 40–45.

5. Кузнецов В.А., Ярославская Е.И. Роль ультразвука в выявлении суррогатных маркеров атеросклероза // Ультразв. и функц. диагностика. 2011. № 1. C. 98–104.

6. Celermajer D.S., Sorensen K.E., Gooch V.M., Spiegelhalter D.J., Miller O.I., Sullivan I.D., Lloyd J.K., Deanfield J.E. Non-invasive detection of endothelial dysfunction in children and adults at risk of atherosclerosis // Lancet. 1992. Vol. 340 (8828). P. 1111– 1115. DOI: 10.1016/0140-6736(92)93147-f

7. Stary H.C. Natural history and histological classification of atherosclerotic lesions: an update // Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol. 2000. Vol. 20. P. 1177– 1178. DOI: 10.1161/01.atv.20.5.1177

8. Landmesser U., Hornig B., Drexler H. Endothelial function: a critical determinant in atherosclerosis? // Circulation. 2004. Vol. 109. P. 27–33. DOI: 10.1161/01.CIR.0000129501.88485.1f

9. Corretti M.С., Anderson T.J., Benjamin E.J., Celermajer D., Charbonneau F., Creager M.A., Deanfield J., Drexler H., Gerhard-Herman M., Herrington D., Vallance P., Vita J., Vogel R. Guidelines for the ultrasound assessment of endothelial-dependent flowmediated vasodilation of the brachial artery: A report of the International Brachial Artery Reactivity Task Force // J. Am. Coll. Cardiol. 2002. Vol. 39, N 2. P. 257–265. DOI: 10.1016/s0735-1097(01)01746-6

10. Gimbrone M.A., García-Cardeña G. Vascular endothelium, hemodynamics, and the pathobiology of atherosclerosis // Cardiovasc. Pathol. 2013. Vol. 22. P. 9–15. DOI: 10.1016/j.carpath.2012.06.006

11. Virmani R., Kolodgie F.D., Burke A.P., Farb A., Schwartz S.M. Lessons from sudden coronary death: a comprehensive morphological classification scheme for atherosclerotic lesions // Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol. 2000. Vol. 20. P. 1262–1275. DOI: 10.1161/01.atv.20.5.1262

12. Воробьева Е.Н., Шумахер Г.И., хорева М.А., Осипова И.В. Дисфункция эндотелия – ключевое звено в патогенезе атеросклероза // Рос. кардиол. журн. 2010. Т. 2, № 82. С. 84–91.

13. Davignon J., Ganz P. Role of endothelial dysfunction in atherosclerosis // Circulation. 2004. Vol. 109. P. 27–32. DOI: 10.1161/01.CIR.0000131515.03336.f8

14. Herrmann J., Lerman A. The endothelium: Dysfunction and beyond // J. Nuclear. Cardiol. 2001. Vol. 8. P. 197–206. DOI: 10.1067/mnc.2001.114148

15. Воробьева Е.Н., Шумахер Г.И., Осипова И.В., хорева М.А., Воробьев Р.И. Роль дисфункции эндотелия в патогенезе атеросклероза // Кардиоваскуляр. терапия и профилактика. 2006. Т. 5, № 6. С. 129–136.

16. Малютина С.К., Рябиков М.Н., Рябиков А.Н., Гахова Т.А., Лютова Ф.Ф. Популяционная оценка эндотелиальной дисфункции: распространенность, детерминанты и связь с сердечно-сосудистыми заболеваниями // Эндотелиальная дисфункция, гипертония, атеросклероз / ред. Ю.П. Никитин. Новосибирск: Изд-во СО РАН, 2014. С. 43–76.

17. Panza J.A. Endothelial dysfunction in essential hypertension // Clin. Cardiol. 1997. Vol. 20 (Suppl. 2). P. 26–33.

18. Бахтияров Р.З. Современные методы исследования функции эндотелия // Рос. кардиол. журн. 2004. № 2. С. 76–79.

19. Ludmer P.L., Selwyn A.P., Shook T.L., Wayne R.R., Mudge G.H., Alexander R.W., Ganz P. Paradoxical vasoconstriction induced by acetylcholine in atherosclerotic coronary arteries // N. Engl. J. Med. 1986. Vol. 315, N 17. P. 1046–1051. DOI: 10.1056/NEJM198610233151702

20. Шабров А.В., Апресян А.Г., Добкес А.Л., Ермолов С.Ю., Ермолова Т.В., Манасян С.Г., Сердюков С.В. Роль и методы оценки эндотелиальной дисфункции в практической медицине // Мед. академ. журн. 2017. Т. 1, № 17. С. 7–23.

21. Самолюк Н.О., Григорьева М.Ю. Оценка эндотелиальной дисфункции и возможности ее коррекции на современном этапе у больных сердечно-сосудистыми заболеваниями // Кардиология. 2019. Т. 3S. С. 4–9. DOI: 10.18087/cardio.2524

22. Green L.C., David A.V., Glogowski J., Skipper P.L., Wishnok J.S., Tannenbaum S.R. Analysis of nitrate, nitrite and [15N] nitrate in biological fluids // Ann. Biochem. 1982. Vol. 1, N 126. P. 131–138. DOI: 10.1016/0003-2697(82)90118-x

23. Gokce N., Keaney J.F. Jr, Hunter L.M., Watkins M.T., Menzoian J.O., Vita J.A. Risk stratification for postoperative cardiovascular events via noninvasive assessment of endothelial function: a prospective study // Circulation. 2002. Vol. 105. P. 1567–1572. DOI: 10.1161/01.cir.0000012543.55874.47

24. Shechter M., Issachar A., Marai I., Koren-Morag N., Freinark D., Shahar Y., Shechter A., Feinberg M.S. Long-term association of brachial artery flow-mediated vasodilation and cardiovascular events in middleaged subjects with no apparent heart disease // Int. J. Cardiol. 2009. Vol. 134. P. 52–58. DOI: 10.1016/j.ijcard.2008.01.021

25. Ryliškytė L., Navickas R., Šerpytis P., Puronaitė R., Zupkauskienė J., Jucevičienė A., Badarienė J., Rimkienė M.A., Ryliškienė K., Skiauterytė E., Laucevičius A. Association of aortic stiffness, carotid intima-media thickness and endothelial function with cardiovascular events in metabolic syndrome subjects // Blood Press. 2019. Vol. 28, N 2. P. 131–138. DOI: 10.1080/08037051.2019.1569461

26. Halcox J.P.J., Schenke W.H., Zalos G., Mincemoyer R., Prasad A., Waclawiw M.A., Nour K.R.A., Quyyumi A.A. Prognostic value of coronary vascular endothelial dysfunction // Circulation. 2002. Vol. 106. P. 653–658. DOI: 10.1161/01.cir.0000025404.78001.d8

27. Karatzis E.N., Ikonomidis I., Vamvakou G.D., Papaioannou T.G., Protogerou A.D., Andreadou I., Voidonikola P.T., Karatzi K.N., Papamichael C.M., Lekakis J.P. Long-Term Prognostic Role of Flow-Mediated Dilatation of the Brachial Artery After Acute Coronary Syndromes Without ST Elevation // Am. J. Cardiol. 2006. Vol. 98, N 11. P. 1424–1428. DOI: 10.1016/j.amjcard.2006.06.043

28. Suessenbacher A., Dörler J., Wunder J., Hohenwarter F., Alber H.F., Pachinger O., Frick M. Comparison of brachial artery wall thickness versus endothelial function to predict late cardiovascular events in patients undergoing elective coronary angiography // Am. J. Cardiol. 2013. Vol. 111, N 5. P. 671–675. DOI: 10.1016/j.amjcard.2012.11.020

29. Рябиков А.Н., Малютина С.К., Шахматов С.Г. Факультативное ультразвуковое исследование сердца и сосудов по проекту ВОЗ MONICA в Новосибирске // Мониторирование сердечно-сосудистой заболеваемости, смертности и их факторов риска в разных регионах мира (проект ВОЗ MONICA) / ред. Ю.П. Никитин. Новосибирск: Гео, 2016. С. 546–565.

30. Chambless L.E., Heiss G., Folsom A.R., Rosamond W., Szklo M., Sharrett A.R., Clegg L.X. Association of coronary heart disease incidence with carotid arterial wall thickness and major risk factors: the Atherosclerosis Risk in Communities (ARIC) Study, 1987–1993 // Am. J. Epidemiol. 1997. Vol. 146. P. 483–494. DOI: 10.1093/oxfordjournals.aje.a009302

31. Меркулов Е.В., Миронов В.М., Самко А.Н. Коронароангиография, вентрикулография, шунтография в иллюстрациях и схемах. М.: Медиа Медика, 2011. 100 c.

32. Гайсенок О.В., Марцевич С.Ю. Толщина интимамедиа — предиктор выявления ишемической болезни сердца и независимый фактор риска развития сердечно-сосудистых событий // Клиницист. 2011. № 4. С. 5–9.

33. Simon A., Chironi G., Levenson J. Performance of subclinical arterial disease detection as a screening test for coronary heart disease // Hypertension. 2006. Vol. 48, N 3. P. 392–396. DOI: 10.1161/01.HYP.0000236507.76042.72

34. Salonen T., Salonen R. Ultrasonographically assessed carotid morphology and the risk of coronary heart disease // Arterioscler. Thromb. 1991. Vol. 11. P. 1245– 1249. DOI: 10.1161/01.atv.11.5.1245

35. Williams B., Mancia G., Spiering W., et al. ESC Scientific Document Group. 2018 ESC/ESH Guidelines for the management of arterial hypertension // Eur. Heart J. 2018. Vol. 39, N 33. P. 3021–3104. DOI: 10.1093/eurheartj/ehy339

36. Touboul P.-J., Hennerici M.G., Meairs S., Adams H., Amarenco P., Bornstein N., Csiba L., Desvarieux M., Ebrahim S., Hernandez R.H., Jaff M., Kownator S., Naqvi T., Prati P., Rundek T., Sitzer M., Schminke U., Tardif J.C., Taylor A., Vicaut E., Woo K.S. Mannheim Carotid Intima-Media Thickness and Plaque Consensus (2004-2006-2011) // Cerebrovasc. Dis. 2012. Vol. 34, N 4. P. 290–296. DOI: 10.1159/000343145

37. Рябиков А.Н., Рябиков М.Н., Малютина С.К. Возрастная динамика и гендерные особенности интимо-медиального комплекса артериальной стенки // Вопросы атерогенеза / ред. Ю.П. Никитин. Новосибирск: 2005. С. 216–225.

38. Уколова Ю.Ю., Малютина С.К., Рябиков А.Н., Шахматов С.Г., Воронина Е.В., Ясюкевич Н.В., Веревкин Е.Г. Изменения артериальной стенки в связи с 7-летней динамикой кардиоваскулярных факторов риска у женщин // Медицина и образование в Сибири. 2014. № 3. С. 52–62.

39. Малютина С.К., Палехина Ю.Ю., Рябиков А.Н., Шахматов С.Г., Бобак М. Структурные характеристики стенки сонных артерий у женщин старшего возраста и их проспективные детерминанты в популяции // Атеросклероз. 2014. Т. 3, № 10. С. 20–27.

40. Ершова А.И., Мешков А.Н., Деев А.Д., Александрова Е.Л., Лищенко Н.Е., Новикова А.С., хорошилова О.В., Шутемова Е.А., Белова О.А., Балахонова Т.В., Шальнова С.А., Драпкина О.М., Бойцов С.А. Атеросклеротическая бляшка в сонных артериях как маркер риска развития сердечно-сосудистых событий в популяции среднего возраста // Кардиоваскуляр. терапия и профилактика. 2018. Т. 17, № 4. С. 34–39. http://dx.doi.org/10.15829/1728-8800-2018-4-34-39

41. Бровин Д. Л., Беляева О. Д., Пчелина С. Н., Березина А.В., Каронова Т.Л., Баженова Е.А., Колодина Д.А., Бакулина А.С., Полякова Е.А., Листопад О.В., Николайчук Е.И., Беркович О.А., Баранова Е.И., Шляхто Е.В. Толщина комплекса интима–медиа общих сонных артерий, уровень общего и высокомолекулярного адипонектина у женщин с абдоминальным ожирением // Кардиология. 2018. Т. 58, № 6. С. 29–36. DOI: 10.18087/cardio.2018.6.10122

42. Campuzano R., Moya J.L., García-Lledó A., Tomas J.P., Ruiz S., Megías A., Balaguer J., Asín E. Endothelial dysfunction, intima-media thickness and coronary reserve in relation to risk factors and Framingham score in patients without clinical atherosclerosis // J. Hypertens. 2006. Vol. 24, N 8. P. 1581–1588. DOI: 10.1097/01.hjh.0000239294.17636.27

43. Irace C., Fiaschi E., Cortese C., Gnasso A. Flow-mediated vasodilatation of the brachial artery and intimamedia thickness of carotid artery in never-treated subjects // Int. Angiol. 2006. Vol. 25, N 3. P. 274–279.

44. Haraki T., Takegoshi T., Kitoh C., Wakasugi T., Saga T., Hirai J.I., Aoyama T., Inazu A., Mabuchi H. Carotid artery intima-media thickness and brachial artery flow-mediated vasodilation in asymptomatic Japanese male subjects amongst apolipoprotein E phenotypes // J. Intern. Med. 2002. Vol. 252, N 2. P. 114–120. DOI: 10.1046/j.1365-2796.2002.01011.x

45. Kobayashi K., Akishita M., Yu W., Hashimoto M., Ohni M., Toba K. Interrelationship between non-invasive measurements of atherosclerosis: flow-mediated dilation of brachial artery, carotid intima-media thickness and pulse wave velocity // Atherosclerosis. 2004. Vol. 173, N 1. P. 13–18. DOI: 10.1016/j.atherosclerosis.2003.10.013

46. Korkmaz H., Akbulut M., Özbay Y., Koç M. The relation of intima-media thickness with endothelial function and left ventricular mass index // Anatol. J. Cardiol. 2010. Vol. 10, N 3. P. 220–225. DOI: 10.5152/akd.2010.061

47. Savoiu G., Drăgan S., Nicola T., Fira-Mladinescu O., Gorun C., Noveanu L., Tudor A., Muntean D., Mihalas G. Prognostic value of brachial artery flow--mediated dilation and carotid artery intima-media thickness in hypertensive patients // Rev. Med. Chir. Soc. Med. Nat. Iasi. 2008. Vol. 112, N 2. P. 331–336.

48. Chen S.-F., Yao F.-J., Sun X.-Z., Wu R.-P., Huang Y.-P., Zheng F.-F., Yang Q.-Y., Han D.-Y., Xie M.-Q., Ding M., Zhang Y., Liu G.-H., Deng C.-H. Brachial artery flow-mediated dilatation and carotid intima-media thickness in young ED patients with insulin resistance // Int. J. Impotence Res. 2016. Vol. 28, N 5. P. 194–199. DOI: 10.1038/ijir.2016.30

49. Matsushima Y., Takase B., Uehata A., Kawano H., Yano K., Ohsuzu F., Ishihara M., Kurita A. Comparative predictive and diagnostic value of flow-mediated vasodilation in the brachial artery and intima media thickness of the carotid artery for assessment of coronary artery disease severity // Int. J. Cardiol. 2007. Vol. 117, N 2. P. 165–172. DOI: 10.1016/j.ijcard.2006.04.063

50. Enderle M.D., Schroeder S., Ossen R., Meisner C., Baumbach A., Haering H.U., Karsch K.R., Pfohl M. Comparison of peripheral endothelial dysfunction and intimal media thickness in patients with suspected coronary artery disease // Heart. 1998. Vol. 80, N 4. P. 349–354. DOI: 10.1136/hrt.80.4.349

51. Oz F., Elitok A., Bilge A.K., Mercanoglu F., Oflaz H. Relationship Between Brachial Artery Flow-Mediated Dilation, Carotid Artery Intima-Media Thickness and Coronary Flow Reserve in Patients With Coronary Artery Disease // Cardiol. Res. 2012. Vol. 3, N 5. P. 214–221. DOI: 10.4021/cr219w

52. Toyoda S., Tokoi S., Takekawa H., Matsumoto H., Inami S., Sakuma M., Arikawa T., Abe S., Nakajima T., Hirata K., Inoue T. Relationship Between Brachial Flow-Mediated Dilation and Carotid IntimaMedia Thickness in Patients With Coronary Artery Disease // Int. Angiol. 2020. [Epub ahead of print]. DOI: 10.23736/S0392-9590.20.04315-1

53. Głowińska-Olszewska B., Tołwińska J., Urban M. Interrelationship between endothelial dysfunction, IMT of the carotid arteries and adhesion molecules in obese hypertensive children and adolescents // Pediatr. Endocrinol. Diabetes Metab. 2007. Vol. 13, N 1. P. 7–14.

54. Yan R.T., Anderson T.J., Charbonneau F., Title L., Verma S., Lonn E. Relationship between carotid artery intima-media thickness and brachial artery flowmediated dilation in middle-aged healthy men // J. Am. Coll. Cardiol. 2005. Vol. 45, N 12. P. 1980– 1986. DOI: 10.1016/j.jacc.2004.12.079

55. Yeboah J., Burke G.L., Crouse J.R., Herrington D.M. Relationship between brachial flow-mediated dilation and carotid intima-media thickness in an elderly cohort: The Cardiovascular Health Study // Atherosclerosis. 2008. Vol. 197, N 2. P. 840–845. DOI: 10.1016/j.atherosclerosis.2007.07.032

56. Cho S.H., Jeong M.H., Park I.H., Choi J.S., Yoon H.J., Kim K.H., Hong Y.J., Park H.W., Kim J.H., Ahn Y., Cho J.G., Park J.C., Kang J.C. Endothelial dysfunction, increased carotid artery intima-media thickness and pulse wave velocity, and increased level of inflammatory markers are associated with variant angina // J. Cardiol. 2009. Vol. 54, N 2. P. 183–191. DOI: 10.1016/j.jjcc.2009.05.003

57. Neunteufl T., Katzenschlager R., Hassan A., Klaar U., Schwarzacher S., Glogar D., Bauer P., Weidinger F. Systemic endothelial dysfunction is related to the extent and severity of coronary artery disease // Atherosclerosi. 1997. Vol. 129, N 1. P. 111–118. DOI: 10.1016/s0021-9150(96)06018-2

58. Ifrim S., Vasilescu R. Early detection of atherosclerosis in type 2 diabetic patients by endothelial dysfunction and intima-media thickness // Rom. J. Intern. Med. 2004. Vol. 42, N 2. P. 343–354.

59. Ravikumar R., Deepa R., Shanthirani C., Mohan V. Comparison of carotid intima-media thickness, arterial stiffness, and brachial artery flow mediated dilatation in diabetic and nondiabetic subjects (The Chennai Urban Population Study [CUPS-9]) // Am. J. Cardiol. 2002. Vol. 90, N 7. P. 702–707. DOI: 10.1016/s0002-9149(02)02593-6

60. Балахонова Т.В., Козлов С.Г., Махмудова х.А., Трипотень М.И., Лякишев А.А., Кухарчук В.В. Ультразвуковая оценка атеросклероза сонных артерий и функции эндотелия у мужчин молодого и среднего возраста с ишемической болезнью сердца // Кардиоваскуляр. терапия и профилактика. 2009. Т. 8, № 5. С. 11–15.

61. Белоцерковская М.А., Родин Ю.В., Юсупов Р.Ю. Эндотелийзависимая вазодилатация и гомоцистеин как маркеры эндотелиальной дисфункции у больных со стенотическими поражениями сонных артерий // Междунар. неврол. журн. 2014. Т. 8, № 70. С. 24–41.

62. Yao F., Liu Y., Liu D., Wu S., Lin H., Fan R., Li C. Sex differences between vascular endothelial function and carotid intima-media thickness by Framingham Risk Score // J. Ultrasound. Med. 2014. Vol. 33, N 2. P. 281–286. DOI: 10.7863/ultra.33.2.281

63. Gullu H., Erdogan D., Caliskan M., Tok D., Yildirim E., Ulus T., Sezgin A.T., Muderrisoglu H. Interrelationship between noninvasive predictors of atherosclerosis: transthoracic coronary flow reserve, flow-mediated dilation, carotid intima-media thickness, aortic stiffness, aortic distensibility, elastic modulus, and brachial artery diameter // Echocardiography. 2006. Vol. 23, N 10. P. 835–842. DOI: 10.1111/j.1540-8175.2006.00342.x

64. Juonala M., Jorma S.A. Viikari, Laitinen T., Marniemi J., Helenius H., Rönnemaa T., Raitakari O.T. Interrelations Between Brachial Endothelial Function and Carotid Intima-Media Thickness in Young Adults: The Cardiovascular Risk in Young Finns Study // Circulation. 2004. Vol. 110, N 18. P. 2918–2923. DOI: 10.1161/01.CIR.0000147540.88559.00

65. Halcox J.P.J., Donald A.E., Ellins E., Witte D.R., Shipley M.J., Brunner E.J., Marmot M.G., Deanfield J.E. Endothelial Function Predicts Progression of Carotid Intima-Media Thickness // Circulation. 2009. Vol. 119, N 7. P. 1005–1012. DOI: 10.1161/CIRCULATIONAHA.108.765701

66. Irace C., Carallo C., Loprete A., Tripolino C., Scavelli F., Gnasso A. Delayed flow-mediated vasodilation and carotid atherosclerosis // Eur. J. Clin. Invest. 2013. Vol. 43, N 1. P. 49–55. DOI: 10.1111/eci.12016

67. Hashimoto M., Eto M., Akishita M., Kozaki K., Ako J., Iijima K., Kim S., Toba K., Yoshizumi M., Ouchi Y. Correlation between flow-mediated vasodilatation of the brachial artery and intima-media thickness in the carotid artery in men // Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol. 1999. Vol. 19, N 11. P. 2795– 2800. DOI: 10.1161/01.atv.19.11.2795

68. Kwagyan J., Hussein S., Xu S., Ketete M., Maqbool A.R., Schneider R.H., Randall O.S. The relationship between flow-mediated dilatation of the brachial artery and intima-media thickness of the carotid artery to framingham risk scores in older african americans // J. Clin. Hypertens. 2009. Vol. 11, N 12. P. 713–719. DOI: 10.1111/j.1751-7176.2009.00175.x